1964年の『三大怪獣 地球最大の決戦』で初登場。電子音のような特徴的な鳴き声を出す。
（後に ウルトラシリーズで防衛チームの基地の通信音などに使われ、 ミサトさんの着信音としても使われた）
金星の高度な文明を3日 *1で滅ぼし、隕石に姿を変えて今度は地球に飛来してきた。
隕石から放たれた炎がキングギドラの姿をかたどって変化していくところは屈指の名シーンと評判。
ゴジラ、 ラドン、 モスラ（幼虫）の3大怪獣を纏めて相手にするが、
モスラの糸で首を雁字搦めにされた挙句、ゴジラに投げ飛ばされ、そのまま宇宙へと逃げ去っていった。
ちなみに、このときの完成したばかりの着ぐるみは現在の黄金色ではなく
身体は青、翼は赤・青・黄のグラデーションというカラーリングだった。
『怪獣大戦争』ではX星人の手先として現われ、操られたゴジラやラドンと破壊活動を行うが
ゴジラたちのコントロールが切れると戦闘に入り、その末に海に転げ落ちてまたも敗走した。
『地球攻撃命令 ゴジラ対ガイガン』では別個体（2代目と称されることが多い）が登場したが、
共に登場した新怪獣 ガイガンの人気に押されて影が薄い。
『流星人間ゾーン』でもガロガバラン星人の手下怪獣として登場、ゾーンファイターと激突した。
ちなみにこのゾーンファイター、ゴジラシリーズではゴジラが他の地球怪獣たちと手を組んでやっと撃退したキングギドラを単独で倒していたりする。
昭和シリーズでは他にも『ゴジラ対メカゴジラ』『メカゴジラの逆襲』の2作にて、
流用フィルムやスチール写真を使ったイメージシーンで出演している。
平成VSシリーズの『ゴジラVSキングギドラ』では宇宙怪獣ではなく、
未来では世界を支配している日本を現代で壊滅させようと企む未来人が
過去にゴジラが誕生した場所に故意に置き去りにした三匹の愛玩用の小動物「ドラット」が放射能の影響で合体・変異した超ドラゴン怪獣である。
昭和のギドラが東洋の「龍」を思わせる顔つきだったのに対し、こちらは角が真っ直ぐに伸びており鬣もないなど
西洋の「ドラゴン」を彷彿とさせる。また、鳴き声も変更されている。
お馴染みの引力光線の他に新能力として翼の表面にバリアーを張り、ゴジラの放射熱線を防ぐことができる。
現代の核でパワーアップして復活したゴジラと北海道で戦うが敗れ、首を一つ失った状態でオホーツク海に沈む。
現代で自分の祖先に会ったことで仲間を裏切った未来人の手により未来世界で改造手術を受け、
有人操縦式のメカキングギドラとして復活、新宿副都心で暴れまわるゴジラと激闘を繰り広げた。
腹部から発射されるマシンハンドでゴジラを捕らえ、そのまま飛び立つがこの時点でかなりのダメージを負っており、
さらにゴジラがダメ押しとばかりに放った熱線でついに限界を迎えたのか、共に海へと墜落した。
このメカキングギドラの技術は後に 『ゴジラVSメカゴジラ』にて応用されることとなる。
本作のキャッチコピーはお前だけには絶対負けない！となっており
数十年ぶりの復活でありながらゴジラのライバルであるということを証明してくれた。
なお、同映画のノベライズ版では純粋な未来人の怪獣ではなく、金星人の手によって金星に氷漬けにされていた
オリジナルのキングギドラのデータから、 未来人が解析してドラットを作り出した事になっている。
ちなみに金星で眠っていたオリジナルのギドラは、未来人がデータを採取した直後に 爆殺された。
また、本作とは別に宇宙超怪獣としてのキングギドラが敵として登場するという映画の構想も存在していた。
これは紆余曲折を経て スペースゴジラに変更され、重力を操るという点にその名残が見られる。
『ゴジラ モスラ キングギドラ 大怪獣総攻撃』では海のモスラ、陸の バラゴンと並ぶ
ヤマト護国三聖獣のうちの一体であり、空を司る神とされている。
この映画のみヤマトの守護神であることを誇示するためか「魏怒羅」という漢字名がついている。
歴代キングギドラの中では唯一の善玉怪獣であるが、守るのはあくまで日本の国土で日本人ではないため、
志を失った軽薄な若者などは守るどころか進んで 虐殺している。
しかしながら、横浜のベイブリッジから落下した由里と光秋を、 自らの意思で命を救ったりもしている。
完全体は「千年竜王」と呼ばれ、陸海空すべてを制覇する存在である。この状態になって初めて「キングギドラ」と呼ばれる。
千年竜王になってゴジラの熱線を増幅反射するなどして一時は優位に立つが、
ゴジラに引力光線を吸収され、そのエネルギーを上乗せした熱線をまともに受けてしまい爆散、倒されてしまった。
その後他の護国聖獣と共に霊体となってゴジラの動きを止めるもののそれが精一杯で、
結局ゴジラを倒したのは防衛軍（この世界における 自衛隊）の勇敢な将軍が自ら潜水艇でゴジラの体内に突入して
放った特殊貫通弾であった。 使えない護国聖獣もいたもんである……*2
『ゴジラ FINAL WARS』にはキングギドラ自身は登場しないが、上位種と思われる「カイザーギドラ」が登場する。
通常のキングギドラとは異なる四足歩行という重量感のあるデザインが大きな特徴。
また、三つの首でそれぞれ角の生え方などが異なっている。
当初はX星人の切り札である骸骨のような姿をした謎の怪獣「モンスターX（画像左）」として現れる。
X星人が地球人に敗れた後、モンスターXの外骨格を排除し、真の姿でゴジラの前に立ちふさがる。
圧倒的な大きさと攻撃力で歴代最強とまでいわれるゴジラを一方的に苦しめた（劇中唯一実力でゴジラを上回っていた怪獣だった）。
（なお、写真ではやけに青く見えるが実際の着ぐるみは真っ金金だった模様）
ゴジラを敗北寸前まで追い込むものの、主人公の尾崎が新轟天号がG細胞を活性化させるG粒子メーサー砲をゴジラに照射したことによってゴジラが大幅にパワーアップし、形勢は逆転。
放射熱線により三番のうちの首を一本破壊され、反撃しようと一本の首で半重力光線を放つも、ゴジラに別の首を盾にされ瞬く間に二本目の首を失ってしまう。
そのまま連続で背負い投げを喰らい続け、最期は「自分の十万トンの巨体を空高くブン投げられて、強化型の放射熱戦で大気圏外まで吹き飛ばされた後に爆散」した
ちなみに、カイザーギドラの存在は映画公開まで完全に秘密にされており、映像・写真などは一切公表されてなかった。
モンスターXのデザインも、二足歩行のスマートな怪人といった趣であり、キングギドラとは繋がりにくいようにされている。
もっとも、ゴジラシリーズ最終作のオールスター映画でキングギドラが出ないというのはさすがに考えづらい上、
モンスターXもよく見れば両肩に龍の首の意匠があるのでこの展開を予想していたファンも少なくない。
隕石（妖星ゴラス）と共に地球に飛来するという登場の仕方も『三大怪獣～』の初代ギドラのオマージュと思われる。
また、ゴジラシリーズ以外では平成モスラシリーズ3部作の最終章『モスラ3』にも登場している。
本作では昭和シリーズ以来の「宇宙超怪獣」で、1億年前の中生代白亜紀の地球に飛来し、恐竜を滅ぼした張本人という設定。
現代においては地球の生態系の頂点且つ生命力に富んでいるという理由から人類の子供をエネルギー源として捕らえていった。
その力はゴジラシリーズ以上に圧倒的で、従来の引力光線に加えて翼からの反重力光線、
更にはバリアを張ったり、マインドコントロール術でエネルギー源として捉えていた子供たちや、
モスラに使える妖精エリアスを洗脳するなどといった多数の特殊能力を身に着けている。
また、3つの首から一斉に引力光線を放射する「トリプルトルネード」という大技もある。
これにはモスラも「まだギドラが幼体である過去へ飛んでそこで倒す」という、
正義の味方にあるまじき卑怯な戦法を取らざるを得なかったほど。
（ちなみにこのシリーズの新モスラもファンの間で歴代最強と言われるほどの能力を持つ）
しかし過去の幼体でも論外と言っていいほどに手強く、結局は相討ちになったかと思われた。
ところがどっこい、ギドラは戦闘で千切れた尾から再生するという荒業で蘇生することに成功。
一端は消滅した現代のギドラも再び現れる。今度こそ打つ手なしと思われたその時、
恐竜時代の地層から「鎧モスラ」として復活したモスラも姿を現した。
過去の時代でギドラを倒し力尽きた後、祖先の原始モスラが作った繭に守られつつ眠りについていたのだ。
さしものギドラも桁違いの戦闘力を持つ鎧モスラには苦戦。トリプルトルネードも通用せずついには滅び去った。
なおこの作品に登場する幼体ギドラが、ティラノサウルスを口に銜えて豪快に食べる姿は圧巻である。
また第1作には亜種の「デスギドラ」が登場している。
ちなみにこのデスギドラには、マグマ状の不定型生命体が過去にキングギドラと交戦しその姿をもとに変化したという設定が存在する。
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